御社殿に向かって左手には境内社が並んで鎮座しています。

出雲神社

出雲神社には、大国主神（おおくにぬしのかみ）と蛭子神（ひるこのかみ）が祀られています。大国主神は縁結びや国造りの神として、蛭子神は福徳・商売繁盛の神として広く信仰されています。
現在の御社殿は、出雲大社と同じ大社造で1995年（平成7年）に建立されました。大社造は日本最古の神社建築様式の一つとされ、出雲信仰を象徴する建築として知られています。
出雲大社は、農耕守護の神・縁結びの神・福徳出世開運の神として崇敬を集めており、竹駒神社の境内社の中でも特に縁結び信仰で知られる存在となっています。
また、出雲信仰では、旧暦10月に全国の神々が出雲へ集まる「神在月（かみありづき）」の伝承が有名です。この時期には、集まった神々が人々の縁について話し合うとされており、現在でも良縁や人との結びつきを願って参拝する人が多く見られます。

秋葉神社

秋葉神社には、火之迦具土神と同一の防火の神とされる火産霊神（ほむすびのかみ）が祀られています。火産霊神は火を司る神であり、人々の生活に欠かせない「火」の守護神として古くから信仰されてきました。
秋葉神社の造営は1844年（天保14年）と伝えられており、1924年（大正13年）に現在の場所へ遷座されました。毎年12月には秋葉神社例祭が斎行され、火災除けや安全を願う信仰が今も受け継がれています。
秋葉信仰は、静岡県の秋葉山を中心に広まった信仰で、火伏せの神として知られる秋葉権現への信仰を起源としています。江戸時代には木造建築が多く、火災は人々にとって非常に大きな脅威でした。そのため、防火の神を祀る秋葉神社が全国各地へ勧請され、火災除けの信仰として広まっていきました。
竹駒神社の境内には愛宕神社も鎮座しており、秋葉信仰と愛宕信仰という、日本を代表する二つの火伏せ信仰をあわせて見ることができる点も特徴です。愛宕信仰が京都の愛宕山を起源とするのに対し、秋葉信仰は静岡県の秋葉山を起源としており、それぞれ異なる系統の火防信仰として発展してきました。

北野神社

北野神社の御祭神は、学問の神様として知られる菅原道真公です。創建年代はわかっていませんが、古くから崇敬を集めており、毎年8月には北野神社例祭が斎行されています。
菅原道真は、平安時代を代表する学者・政治家として知られ、優れた学識を持っていたことから、後世に「天神さま」として信仰されるようになりました。全国各地の天満宮や北野神社では、学業成就や合格祈願の神として広く祀られています。
「北野神社」という社名も、京都の北野天満宮に由来する信仰で、菅原道真公を祀る神社として全国へ広がりました。江戸時代には寺子屋文化の発展とともに学問信仰が強まり、多くの人々が知識向上や試験合格を願って参拝するようになります。
竹駒神社の北野神社も、こうした天神信仰を今に伝える境内社です。受験シーズンには学業成就や合格祈願を願う参拝者が訪れ、学生や家族連れからも信仰を集めています。
また、菅原道真公は漢詩や書にも優れていたことから、学問だけでなく、書道や芸能上達の神としても崇敬されています。竹駒神社の境内社の中でも、北野神社は「学び」と深く結びついた信仰を伝える社となっています。

宇賀神社

境内南側の御神田の前に鎮座しています。3月末の初午大祭に合わせ、宇賀神社例祭が斎行されています。